Pracownia Parazytologii

PRACOWNIA PARAZYTOLOGII
Kierownik: dr hab. inż. Anna Katarzyna Wrońska, prof. MiIZ


ZESPÓŁ PARAZYTOLOGII MOLEKULARNEJ
Skład osobowy:
dr inż. Katarzyna Basałaj (ORCID: 0000-0001-8111-7929)
dr inż. Agnieszka Wesołowska (ORCID: 0000-0002-5739-8801)
mgr inż. Alicja Kalinowska (ORCID: 0000-0003-1668-7575)
mgr inż. Przemysław Wilkowski (technik)


Zespół koncentruje się na interdyscyplinarnych badaniach z zakresu parazytologii, immunologii i diagnostyki molekularnej.

Główne obszary tematyki badań obejmują:
Interakcje molekularne pasożyt–żywiciel
Analiza mechanizmów immunomodulacyjnych białek pasożytów za pomocą technik biologii molekularnej i proteomiki; klonowanie i ekspresja rekombinowanych antygenów oraz ocena ich wpływu na produkcję cytokin i aktywację komórek układu odpornościowego.

Immunoprewencja inwazji pasożytniczych 
Prace nad wywołaniem trwałej odporności przeciwko inwazji Fasciola hepatica (motylicy wątrobowej); zastosowanie rekombinowanych antygenów do zaprojektowania skutecznej szczepionki, która zabezpieczy zwierzęta gospodarskie (a w przyszłości – również ludzi) przed inwazją pasożyta; wpływ drogi podania na skuteczność szczepienia.

 
Poszukiwanie nowoczesnych metod diagnostycznych 
Wykorzystanie nowoczesnych technik do wykrywania inwazji pasożytniczych: PCR/qPCR, LAMP, testów ELISA oraz identyfikacja specyficznych biomarkerów proteomicznych (technologia phage display).

 
Badanie właściwości immunomodulacyjnych białek pasożytów 
Badanie potencjału immunomodulacyjnego pasożytniczych antygenów w terapii chorób o podłożu autoimmunizacyjnym, w celu opracowania innowacyjnych strategii terapeutycznych.

Prowadzone projekty badawcze: 

1.    Wpływ płci żywiciela na odpowiedź immunologiczną i protekcję po doustnej immunizacji proteazą cysteinową Fasciola hepatica i zarażeniu tym pasożytem. Projekt NCN (OPUS 18), 2019/35/B/NZ6/04002. Projekt realizowany w konsorcjum: Narodowy Instytut Leków (Lider), Muzeum i Instytut Zoologii PAN, Instytut Genetyki Roślin PAN. Kierownik Zespołu Badawczego MiIZ – Agnieszka Wesołowska. Wartość projektu 1 999 800 PLN (w tym środki dla MiIZ 832 200). Okres realizacji: 10.09.2020 – 9.09.2026.
2.    Odpowiedź immunologiczna po iniekcyjno-doustnej ko-immunizacji antygenami HBV pochodzenia roślinnego polaryzującymi odpowiedź w kierunku Th1 lub Th2, w kontekście potencjalnej terapii chronicznego wzwB. Projekt NCN (OPUS 19), 2020/37/B/NZ6/02334. Projekt realizowany w konsorcjum: Instytut Genetyki Roślin PAN (LIDER), Muzeum i Instytut Zoologii PAN, Narodowy Instytut Leków. Kierownik Zespołu Badawczego MiIZ – Agnieszka Wesołowska. Wartość projektu 1 738 200 PLN (w tym środki dla MiIZ 669 600 PLN). Okres realizacji: 22.02.2021 – 21.02.2026.
3. Białka pasożytów jako alternatywne metody terapii chorób autoimmunizacyjnych. Projekt NCN (Preludium 15), 2018/29/N/NZ6/01670. Kierownik projektu – Alicja Kalinowska. Wartość projektu 210 000 PLN. Okres realizacji: 21.02.2019– obecnie.


Główne osiągnięcia naukowe: 

•    Wykazanie immunoprotekcyjnego potencjału wybranych antygenów Fasciola hepatica jako kandydatów szczepionkowych przeciw fascjolozie u modeli laboratoryjnych (szczury) oraz żywicieli naturalnych (owce, bydło). Badania nad immunoprewencją fascjolozy realizowano przy użyciu różnych koncepcji szczepionkowych — genetycznych, białkowych, multiwalentnych oraz jadalnych, opartych na białkach produkowanych w roślinach transgenicznych. W pracy analizowano wpływ drogi podania i schematów szczepień na ich skuteczność ochronną. Ponadto wykazano istotne różnice w efektywności szczepień zależne od płci żywiciela.
•    Skonstruowanie dwóch bibliotek fragmentów przeciwciał monoklonalnych (scFv). Jest to pierwsze doniesienie o zastosowaniu bibliotek naiwnej i immunologicznej w immunoselekcji antygenów Fasciola hepatica oraz pierwsza konstrukcja biblioteki fagowej pochodzącej od zwierząt zakażonych tym pasożytem. Pozyskane biblioteki stanowią znakomite narzędzie do wytwarzania przeciwciał monoklonalnych, które posłużą dalszym badaniom nad immunobiologią inwazji pasożytniczych.
•    Wykazanie zróżnicowania immunogenności białek wiążących kwasy tłuszczowe (Fasciola hepatica fatty acid binding proteins - FhFABP) oraz ich immunomodulującego działania na ludzkie komórki dendrytyczne, co wskazuje na ich potencjał jako celów diagnostycznych, szczepionkowych i przeciwzapalnych.

Najważniejsze publikacje:

1.    Pękacz M, Slivinska K, Vyniarska A, Basałaj K, Kalinowska A, Wesołowska A, Laskowska A, Kysterna O, Klietsov A, Miterpáková M, Mihalca AD, Gawor J, Kharchenko V, Zawistowska-Deniziak A. Molecular investigation of Dirofilaria repens, Dirofilaria immitis and Acanthocheilonema reconditum in stray dogs and cats in Ukraine. BMC Vet Res. 2025 Jul 5;21(1):438. doi: 10.1186/s12917-025-04867-w. IF-2.6, 140 pkt
2.    Pękacz M, Basałaj K, Młocicki D, Kamaszewski M, Carretón E, Morchón R, Wiśniewski M, Zawistowska-Deniziak A. Molecular insights and antibody response to Dr20/22 in dogs naturally infected with Dirofilaria repens. Sci Rep. 2024 Jun 5;14(1):12979. doi: 10.1038/s41598-024-63523-9. IF-3.80, 140 pkt
3.    Pękacz M, Basałaj K, Miterpáková M, Rusiecki Z, Stopka D, Graczyk D, Zawistowska-Deniziak A. An unexpected case of a dog from Poland co-infected with Dirofilaria repens nd Dirofilaria Immitis. BMC Vet Res. 2024 Feb 23;20(1):66. doi: 10.1186/s12917-024-03921-3. IF-2.30, 140 pkt                                                                                                                                    4.    Długosz E, Wesołowska A. Immune Response of the Host and Vaccine Development. Pathogens. 2023; 12(5):637. DOI:10.3390/pathogens12050637. IF-3.50, 100 pkt
5.    Stachyra A, Wesołowska A. Immunomodulatory in vitro effects of Trichinella cystatin-like protein on mouse splenocytes. Exp Parasitol. 2023 Sep;252:108585. doi: 10.1016/j.exppara.2023.108585. IF-1.40, 100 pkt
6.    Chayé MAM, Gasan TA, Ozir-Fazalalikhan A, Scheenstra MR, Zawistowska-Deniziak A, van Hengel ORJ, Gentenaar M, Manurung MD, Harvey MR, Codée JDC, Chiodo F, Heijke AM, Kalinowska A, van Diepen A, Hensbergen PJ, Yazdanbakhsh M, Guigas B, Hokke CH, Smits HH. Schistosoma mansoni egg-derived thioredoxin and Sm14 drive the development of IL-10 producing regulatory B cells. PLoS Negl Trop Dis. 2023 Jun 26;17(6):e0011344. doi: 10.1371/journal.pntd.0011344. IF 3.40 – 140 pkt
7.    Sulima-Celińska A, Kalinowska A, Młocicki D. The Tapeworm Hymenolepis diminuta as an Important Model Organism in the Experimental Parasitology of the 21st Century. Pathogens. 2022 Nov 29;11(12):1439. doi: 10.3390/pathogens11121439. IF-3.50, 100 pkt
8.    Wesołowska A. Sex-the most underappreciated variable in research: insights from helminth-infected hosts. Vet Res. 2022 Nov 17;53(1):94. doi: 10.1186/s13567-022-01103-3.    IF- 3.683, 200 pkt
9.    Zawistowska-Deniziak A, Lambooij JM, Kalinowska A, Patente TA, Łapiński M, van der Zande HJP, Basałaj K, de Korne CM, Chayé MAM, Gasan TA, Norbury LJ, Giera M, Zaldumbide A, Smits HH, Guigas B. Fasciola hepatica Fatty Acid Binding Protein 1 Modulates T cell Polarization by Promoting Dendritic Cell Thrombospondin-1 Secretion Without Affecting Metabolic Homeostasis in Obese Mice. Front Immunol. 2022 May 26;13:884663. doi: 10.3389/fimmu.2022.884663. IF-7.561, 140pkt
10.    Pękacz M, Basałaj K, Kalinowska A, Klockiewicz M, Stopka D, Bąska P, Długosz E, Karabowicz J, Młocicki D, Wiśniewski M, Zawistowska-Deniziak A. Selection of new diagnostic markers for Dirofilaria repens infections with the use of phage display technology. Sci Rep. 2022 Feb 10;12(1):2288. doi: 10.1038/s41598-022-06116-8. IF-4.379, 140 pkt
11.    Zawistowska-Deniziak A, Powązka K, Pękacz M, Basałaj K, Klockiewicz M, Wiśniewski M, Młocicki D. Immunoproteomic Analysis of Dirofilaria repens Microfilariae and Adult Parasite Stages. Pathogens. 2021 Feb 5;10(2):174. doi: 10.3390/pathogens10020174. IF-3.50, 100 pkt
12.    Zawistowska-Deniziak A, Bień-Kalinowska J, Basałaj K. Regulation of human THP-1 macrophage polarization by Trichinella spiralis. Parasitol Res. 2021 Feb;120(2):569-578. doi: 10.1007/s00436-020-07000-y. IF-2.289, 70 pkt
13.    Stachyra A, Grzelak S, Basałaj K, Zawistowska-Deniziak A, Bień-Kalinowska J. Immunization with a Recombinant Protein of Trichinella britovi 14-3-3 Triggers an Immune Response but No Protection in Mice. Vaccines (Basel). 2020 Sep 9;8(3):515. doi: 10.3390/vaccines8030515. IF-4.42, 140 pkt
14.    Cabaj W, Bień-Kalinowska J, Goździk K, Basałaj K, Steiner-Bogdaszewska Ż, Bogdaszewski M, Moskwa B. Molecular identification of sarcocysts from tissue of fallow deer (Dama dama) farmed in the open pasture system based on ssu rRNA gene. Acta Parasitol. 2020 Jun;65(2):354-360. doi: 10.2478/s11686-019-00159-0.

ZESPÓŁ BADAŃ INTERAKCJI OWADY-GRZYBY 
Skład osobowy: 
prof. dr hab. Mieczysława Irena Boguś (ORCID: 0000-0003-4357-2335) 
dr hab. inż. Anna Katarzyna Wrońska, prof. MiIZ (ORCID: 0000-0001-5171-0828) 
dr Agata Kaczmarek (ORCID: 0000-0001-7319-7973) 
mgr Mikołaj Drozdowski (ORCID: 0000-0002-0117-3136)

 
Główne obszary tematyki badań obejmują:  
Wzajemne relacje pomiędzy owadami a grzybami entomopatogennymi ze szczególnym uwzględnieniem:  

•    mechanizmów infekowania owadów przez grzyby (rola enzymów grzybowych hydrolizujących kutikulę owadów oraz mikotoksyn w patogenezie)
•    reakcji obronnych owadów (ochronna rola lipidów kutikularnych oraz układu immunologicznego owadów).

Owady jako modele badaniach immunologicznych
Zastosowanie larw Galleria mellonella jako alternatywnego modelu in vivo do badania wrodzonej odpowiedzi immunologicznej, z użyciem cytometrii przepływowej, mikroskopii fluorescencyjnej oraz testów biochemicznych do oceny dynamiki zakażeń i skuteczności mechanizmów obronnych.


Odpowiedź immunologiczna owada na zakażenie grzybem entomopatogennym
Analiza reakcji hemocytów i molekularnych szlaków odpornościowych owadów na infekcję grzybem entomopatogennym. Badania koncentrują się na apoptozie, aktywacji kaspaz, zmianach w mitochondriach oraz modulacji białek cytokino-podobnych, białek szoku cieplnego, eikozanoidów i receptorów Toll-podobnych. Celem jest zrozumienie wielopoziomowej odpowiedzi immunologicznej i sposobu, w jaki owady integrują odpowiedź komórkową z mechanizmami molekularnymi.


Badania nad rolą lipidów kutykularnych w odporności owadów
Badania obejmują analizę chemicznego składu kutykuli owadów i znaczenia wolnych kwasów tłuszczowych (WKT) w mechanizmach obronnych. Tematyka obejmuje badanie, w jaki sposób różne WKT wpływają na interakcje z patogenami, w tym entomopatogenmymi grzybami oraz jak profil lipidów zmienia się w zależności od gatunku i stadium rozwojowego owadów. Badania mają na celu zrozumienie, w jaki sposób fizyczne i chemiczne właściwości kutykuli chronią owady przed infekcjami.


Rola lipidów i innych związków kutikularnych na patogeniczność Conidiobolus coronatus
Badanie wpływu suplementacji podłoża do hodowli in vitro grzyba lipidami i innymi związkami kutikularnymi (owadów odpornych na infekcję grzybową) na wzrost i patogeniczność C. coronatus.


Badania nad toksycznością metabolitów grzyba wobec owadów
Ten obszar obejmuje badanie wpływu metabolitów grzybów entomopatogennych, takich jak kwas oktanowy, dodekanol czy alkohol benzylowy na owady. Tematyka obejmuje analizę efektów cytotoksycznych, wpływu na apoptozę i aktywację kaspaz oraz interakcji z lipidami kutykularnymi. Badania te mają na celu określenie potencjału tych metabolitów jako bezpiecznych insektycydów i ich zastosowań w ekologicznej kontroli szkodników.


Badania nad różnicami w odporności w zależności od stadium rozwojowego owadów

Tematyka obejmuje analizę, w jaki sposób larwy, poczwarki i dorosłe osobniki różnią się podatnością na infekcje grzybowe. Badania dotyczą wpływu zmian w profilu FFA, właściwości fizycznych kutykuli oraz enzymów grzybowych na odporność owadów, a także mechanizmów adaptacyjnych pozwalających na przeżycie w różnych stadiach rozwojowych.

Prowadzone projekty badawcze:

1. Wykorzystanie larw Galleria mellonella jako alternatywy dla ssaczych modeli badawczych- oznaczenie wybranych cytokino-podobnych białek w hemocytach po infekcji grzybem Conidiobolus coronatus oraz po ekspozycji na jego metabolity. Projekt NCN (Sonata 15)2019/35/D/NZ6/01685. Kierownik: Anna Wrońska. Wartość projektu: 1 876 716 PLN. Okresrealizacji: 22.07.2020-21.07.2025.
2. Czy substancje obecne w kutikuli owadów mogą być pomocne w walce z grzybicami? Projekt NCN (Preludium Bis-2) 2020/39/O/NZ6/00447. Kierownik: Mieczysława Irena Boguś. Wartość projektu: 541 680 PLN. Okres realizacji: 01.10.2021-31.03.2026.
3. Galleria mellonella jako model w immunologii żywieniowej: Rola kwasów tłuszczowychwe wzmacnianiu odpowiedzi immunologicznej gospodarza na infekcję grzybiczą. ProjektNCN realizowany we współpracy z Czeską Fundacją Nauki - GAČR (Opus 28+LAP)2024/55/I/NZ6/01932. Kierownik: Agata Kaczmarek. Wartość projektu: 1 893 440 PLN zbudżetu NCN oraz 9 645 000 Kč (1 644 473 PLN) z budżetu GAČR. Okres realizacji:12.12.2025-11.12.2028

Główne osiągnięcia naukowe:
• Wykazano, że grzyb C. coronatus produkuje dwa alkaloidy β-karbolinowe: harman inorharman, które działają jako inhibitory monoaminooksydazy (MAO) i wpływają napoziom serotoniny u owadów. Związki te wywierają istotny wpływ na aktywnośćfagocytarną hemocytów oraz zaburzają rozwój G. mellonella. Odkrycie to sugeruje, żegrzyby entomopatogenne mogą modulować odpowiedź immunologiczną gospodarzatakże poprzez swoje metabolity.
• Po raz pierwszy zidentyfikowano u G. mellonella białka homologiczne do interferonugamma (IFN-γ) oraz interleukiny 19 (IL-19), stosując zaawansowane metodyproteomiczne, cytometrię przepływową, mikroskopię fluorescencyjną i testy ELISA. Stwierdzono istotne zmiany w ilości tych białek hemocytach i hemolimfie w odpowiedzina infekcję grzybem C. coronatus oraz po ekspozycji na jego metabolity – harman inorharman. Wykazano, że IFN-γ i IL-19 pełnią ważne funkcje immunomodulacyjne,wpływając między innymi na migrację hemocytów, gojenie ran i aktywację szlakówsygnałowych JAK-STAT i NF-κB. Potwierdza to wysoką konserwatywność ewolucyjnącytokin i wzmacnia pozycję G. mellonella jako modelu w badaniach immunologicznych.
• Opracowano nowatorskie metody detekcji białek cytokino-podobnych w hemocytach larwG.mellonella z wykorzystaniem cytometrii przepływowej, mikroskopii fluorescencyjnejoraz technik proteomicznych. Metody te umożliwiły oznaczenie osiemnastu białekcytokino-podobnych i wykazanie ich zmiany w odpowiedzi na infekcję grzybiczą. Jest toistotny wkład w rozwój narzędzi analitycznych umożliwiających badania immunologiczneumodeli bezkręgowych.
• Wykazano, że grzyb C. coronatus produkuje aflatoksynę B2.
• Wykazano, że infekcja larw G. mellonella grzybem C. coronatus indukuje apoptozę hemocytów. Obserwowano zwiększoną ogólną aktywność kaspaz 24 i 48 godzin poinfekcji, a w późniejszym stadium pojawiały się komórki z cechami martwicy, co wskazuje na postępujące uszkodzenie układu odpornościowego. Wyniki te podkreślają kluczową rolę apoptozy w odpowiedzi immunologicznej owada na zakażenie grzybem idostarczają istotnych informacji o mechanizmach obronnych hemocytów.
• Wykazano, że infekcja entomopatogennym grzybem C. coronatus powoduje istotnezmiany w mitochondriach immunokompetentnych komórek owada G. mellonella. Obserwowano deformacje mitochondriów, tworzenie megakanałów oraz utratę potencjału błonowego, co wskazuje na zaburzenie funkcji energetycznych komórek. Zaburzenia te obejmowały również zmiany w respiracji mitochondrialnej – zwiększone zużycie tlenu niezwiązane z produkcją ATP, spadek tlenu wykorzystywanego do syntezy ATP oraz obniżenie całkowitego zużycia tlenu w komórce i jej otoczeniu. Na poziomie molekularnym infekcja indukowała translokację cytochromu c do cytosolu oraz aktywację kaspazy‑9, co uruchamia kaskadę apoptyczną. Hemocyty wykazywały objawy apoptozy i częściowej nekrozy, co wskazuje na silny wpływ grzyba na system odpornościowy owada. Obserwowane zmiany mitochondriów przypominają mechanizmy apoptozy znane z komórek ssaczych, co sugeruje istnienie konserwowanych ewolucyjnie mechanizmów odpowiedzi komórkowej. Wyniki te pogłębiają wiedzę o interakcjach grzyb–owad i mogą wspierać dalsze badania nad mechanizmami odporności owadów.
• Wykazano, że patogeniczny grzyb C. coronatus aktywuje apoptozę w hemocytach G.mellonella poprzez wzrost aktywności kaspazy-3 i kaspazy-9. Użycie testów immunocytochemicznych, ELISA oraz cytometrii przepływowej pozwoliło na wykazanie zwiększonego poziomu kaspaz w aktywnej i proformie. Wstrzyknięcie specyficznych inhibitorów kaspaz skutkowało zwiększoną odpornością na infekcję, co potwierdza funkcjonalną rolę kaspaz w patogenezie. Badanie wskazuje, że apoptoza może być wykorzystywana przez grzyba jako strategia tłumienia odporności gospodarza — mechanizm potencjalnie konserwowany również u ssaków.
• Badania nad Sarcophaga argyrostoma wykazały, że profil WKT zmienia się zarówno w przebiegu metamorfozy, jak i w odpowiedzi na infekcję entomopatogennym grzybem C.coronatus. Zróżnicowanie WKT w kutykuli i wnętrzu ciała wpływa na odporność owadów na patogeny, a specyficzne kwasy tłuszczowe mogą działać jako naturalne inhibitory grzybów. Wyniki te podkreślają znaczenie składu lipidów w mechanizmach obronnych owadów oraz ich roli w ochronie przed infekcjami i adaptacjach fizjologicznych wróżnych stadiach rozwojowych.                                                                                                                                                                                            • Badania wykazały, że kwas oktanowy (C8:0), metabolit entomopatogennego grzyba C.coronatus, wykazuje silne właściwości owadobójcze wobec różnych gatunków, m.in. G.mellonella i Lucilia sericata. Analizy potwierdziły, że związek ten zaburza dwa kluczowe systemy obronne owadów: skład wolnych kwasów tłuszczowych w kutikuli oraz funkcjonowanie hemocytów. Prowadzi to do uszkodzeń komórek odpornościowych, zmian lipidowych, a także do indukcji apoptozy z towarzyszącą aktywacją kaspaz inekrozą, co w efekcie prowadzi do śmierci owadów. Dodatkowo wykazano cytotoksyczne działanie C8:0 wobec owadziej linii komórkowej (Sf-9), co potwierdza jego szerokie właściwości bioaktywne. Co istotne, C8:0 jest dopuszczony jako dodatek do żywności i uznawany za bezpieczny dla ludzi, co czyni go obiecującym kandydatem na składniknowych, ekologicznych insektycydów.
• Badania wykazały, że środek aromatyzujący stosowany w przemyśle spożywczym ikosmetycznym – kwas trans-2-oktenowy (2-octenoic acid; C8:1) wywiera silne działanie cytotoksyczne i immunotoksyczne na larwy G. mellonella, prowadząc do śmierci hemocytów przez aktywację kaspaz i stres oksydacyjny. Dodatkowo, obserwowano istotne zmiany w składzie lipidowym kutikuli, co wskazuje na zaburzenia w funkcjonowaniu bariery ochronnej. Pomimo silnego działania wobec owadów, związek nie wykazuje ostrej toksyczności względem ssaków (LD₅₀ poza zakresem GHS), co potwierdza jego potencjalne zastosowanie jako bezpieczny, naturalny insektycyd. Wyniki sugerują, że kwas 2-oktenowy wpływa zarówno na komórkowe, jak i humoralne elementy odpowiedzi immunologicznej owadów, czyniąc go obiektem dalszych badań toksykologicznych i aplikacyjnych.
• Wykazano, że rodzaj krwi używanej do karmienia samic Aedes aegypti ma istotny wpływna profil wolnych kwasów tłuszczowych zarówno w kutykuli, jak i w hemolimfie. Zmiany te mogą mieć konsekwencje dla właściwości fizycznych i chemicznych kutykuli, a także dla metabolizmu i fizjologii komarów. Wyniki te podkreślają znaczenie doboru odpowiedniego rodzaju krwi w badaniach laboratoryjnych nad wektorem Aedes aegyptioraz mogą mieć implikacje dla strategii kontroli populacji komarów i przenoszonych przez nie chorób. 

Najważniejsze publikacje:


1. Boguś M.I., Kaczmarek A., Wrońska A.K., Drozdowski M., Siecińska L., MokijewskaE., Gołębiowski M. (2025). Morphological and Chemical Changes in the Hemolymph ofthe Wax Moth Galleria mellonella Infected by the Entomopathogenic FungusConidiobolus coronatus. Pathogens 14, 38. https://doi.org/10.3390/pathogens14010038IF = 3,44; 100 pkt
2. Drozdowski M., Boguś M.I. (2025) Compartmentalization of free fatty acids in blood-feeding Tabanus bovinus females. Insects 16, 696.https://doi.org/10.3390/insects16070696. IF = 3,09; 100 pkt
3. Kaczmarek, A., Wrońska, A. K., Sobich, J., Boguś, M. I. (2025). The multifunctionalrole of IFN-γ in Galleria mellonella (Lepidoptera) immunocompetent cells. Cytokine, 185,156804. https://doi.org/10.1016/j.cyto.2024.156804. IF = 3,7; 100 pkt
4. Kaczmarek, A., Boguś, M.I. (2025). The flavouring agent, 2-octenoic acid kills Galleriamellonella larvae by affecting the cellular and humoral elements of insect immunologicalsystem. Journal of comparative physiology. B, Biochemical, systemic, and environmentalphysiology, 195(1), 13–22. https://doi.org/10.1007/s00360-025-01603-6. IF = 1,6; 140pkt
5. Kaczmarek, A., Boguś, M. I. (2025). The activation of caspases in immunocompetentcells is an important infection factor of the pathogenic fungus Conidiobolus coronatus(Entomophthorales: Ancylistaceae). Journal of Invertebrate Pathology, 211, 108328.https://doi.org/10.1016/j.jip.2025.108328. IF = 2,4; 140 pkt
6. Kaczmarek, A., Boguś, M. I. (2025). The flavouring agent, 2-octenoic acid kills Galleriamellonella (Lepidoptera: Pyralidae) by affecting their immunocompetent cells andcuticular FFA profiles. Journal of Insect Physiology, 161, 104779.https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2025.104779. IF = 2,3; 100 pkt
7. Wrońska, A. K., Kaczmarek A., Sobich J., Boguś M. I. (2024) The effect of infectionwith the entomopathogenic fungus Conidiobolus coronatus (Entomopthorales) oneighteen cytokine-like proteins in Galleria mellonella (Lepidoptera) larvae. Frontiers inImmunology 15: 1385863. https://doi.org/10.3389/fimmu.2024.1385863. IF = 5,7; 140pkt
8. Boguś M.I., Wrońska A.K., Kaczmarek A., Drozdowski M., Laskowski Z., Myczka A.,Cybulska A., Gołębiowski M., Chwir-Gołębiowska A., Siecińska L., Mokijewska E.(2023) A comprehensive analysis of chemical and biological pollutants (natural andanthropogenic origin) of soil and dandelion (Taraxacum officinale) samples. PLoS ONE18(1): e0280810. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0280810. IF = 2,9; 100 pkt
9. Boguś M.I., Kazek M., Drozdowski M., Kaczmarek A., Wrońska A.K. (2023). TheEntomopathogenic Fungus Conidiobolus coronatus Has Similar Effects on the CuticularFree Fatty Acid Profile of Sensitive and Resistant Insects. Insects 14.https://doi.org/10.3390/insects14110895. IF = 2,87; 100 pkt
10. Kazek M., Kaczmarek A., Wrońska A.K., Boguś M.I. (2024) Effect of Benzyl Alcoholon Main Defense System Components of Galleria mellonella (Lepidoptera). InternationalJournal of Molecular Sciences 25, 11209. https://doi.org/10.3390/ijms252011209 IF =4,9; 140 pkt
11. Boguś M.I., Kazek M. (2024) Sex and Metamorphosis-Related Changes in the Cuticular Lipid Profile of Galleria mellonella Pupae and Adults. Insects 15, 965. https://doi.org/10.3390/insects15120965 IF = 3,09; 100 pkt
12. Kaczmarek, A., Wrońska, A. K, Boguś, M. I. (2024). Octanoic acid kills Lucilia sericata (Diptera: Calliphoridae) by affecting two major defence systems: cuticular free fatty acids and immunocompetent cells. Journal of Invertebrate Pathology, 206, 108165. https://doi.org/10.1016/j.jip.2024.108165. IF = 2,4; 140 pkt
13. Kaczmarek, A., Wrońska, A.K., Sobich, J., Boguś, M.I. (2024). Insect Lipids: Structure, Classification, and Function. In: Advances in Experimental Medicine and Biology. Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/5584_2024_805
14. Wrońska A. K., Kaczmarek A., Boguś M. I., Kuna A. (2023) Lipids as a key element of insect defense systems. Frontiers in Genetic 14: 1183659. https://doi.org/10.3389/fgene.2023.1183659. IF = 2,8; 100 pkt;
15. Kaczmarek A., Wrońska A. K., & Boguś M. I. (2023). The changes in mitochondrial morphology and physiology accompanying apoptosis in Galleria mellonella (Lepidoptera) immunocompetent cells during Conidiobolus coronatus (Entomophthorales) infection. International Journal of Molecular Sciences, 24(12), 10169. https://doi.org/10.3390/ijms241210169. IF = 4,9; 140 pkt;
16. Szurpnicka, A., Wrońska A. K., Bus K., Kozinska A., Jabłczyńska R., Szterk A., et al. (2022) Phytochemical screening and effect of Viscum album L. on monoamine oxidase A and B activity and serotonin, dopamine and serotonin receptor 5-HTR1A levels in Galleria mellonella (Lepidoptera). Journal of Ethnopharmacology 298, 115604. https://doi.org/10.1016/j.jep.2022.115604. IF = 5,4; 140 pkt;
17. Bruno D., Montali A., Gariboldi M., Wrońska A. K., Kaczmarek A., Mohamed A., Tian L., Casartelli M., Tettamanti, G. (2022) Morphofunctional characterization of hemocytes in black soldier fly larvae. Insect Science 30(4): 912–932. https://doi.org/10.1111/1744-7917.13111. IF = 4,0; 70pkt;
18. Wrońska, A. K., Kaczmarek A., Sobich J., Grzelak S., Boguś M. I. (2022). "Intracellular cytokine detection based on flow cytometry in hemocytes from Galleria mellonella larvae: A new protocol." PLoS One 17(9): e0274120. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0274120. IF = 3,7; 100pkt;
19. Kaczmarek, A., Wrońska, A. K., Kazek, M., Boguś, M. I. (2022). Octanoic Acid—an insecticidal metabolite of Conidiobolus coronatus (Entomopthorales) that affects two majors antifungal protection systems in Galleria mellonella (Lepidoptera): cuticular lipids and hemocytes. International Journal of Molecular Sciences, 23(9), 5204. https://doi.org/10.3390/ijms23095204. IF = 4,9; 140 pkt;
20. Włóka, E., Boguś, M. I., Wrońska, A. K., Drozdowski, M., Kaczmarek, A., Sobich, J., Gołębiowski, M. (2022). Insect cuticular compounds affect Conidiobolus coronatus (Entomopthorales) sporulation and the activity of enzymes involved in fungal infection. Scientific Reports, 12(1), 13641. https://doi.org/10.1038/s41598-022-17960-z. IF = 3,9; 140 pkt;
21. Wrońska A. K., Kaczmarek A., Kazek M., Boguś M. I. (2021). "Infection of Galleria mellonella (Lepidoptera) larvae with the entomopathogenic fungus Conidiobolus coronatus (Entomophthorales) induces apoptosis of hemocytes and affects the
concentration of eicosanoids in the hemolymph." Frontiers in Physiology 12: 774086. https://doi.org/10.3389/fphys.2021.774086. IF = 4,75; 100 pkt;
22. Kaczmarek A., Wrońska A. K., Boguś M. I., Kazek M., Gliniewicz A., Mikulak E., et al. (2021) The type of blood used to feed Aedes aegypti females affects their cuticular and internal free fatty acid (FFA) profiles. PLoS One 16(4): e0251100. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0251100. IF = 3,24; 100 pkt;
23. Kaczmarek A., Boguś, M. I. (2021). The impact of the entomopathogenic fungus Conidiobolus coronatus on the free fatty acid profile of the flesh fly Sarcophaga argyrostoma. Insects, 12(11): 970. https://doi.org/10.3390/insects12110970. IF = 2,9; 100 pkt;
24. Kaczmarek, A., Boguś, M. I. (2021). Fungi of entomopathogenic potential in Chytridiomycota and Blastocladiomycota, and in fungal allies of the Oomycota and Microsporidia. IMA fungus, 12(1): 29. https://doi.org/10.1186/s43008-021-00074-y. IF = 6,2; 140 pkt;
25. Kaczmarek, A., Boguś, M. I. (2021). The metabolism and role of free fatty acids in key physiological processes in insects of medical, veterinary and forensic importance. PeerJ, 9, e12563. https://doi.org/10.7717/peerj.12563. IF = 2,4; 100 pkt;
26. Kazek, M., Kaczmarek, A., Wrońska, A. K., Boguś, M. I. (2021). Dodecanol, metabolite of entomopathogenic fungus Conidiobolus coronatus, affects fatty acid composition and cellular immunity of Galleria mellonella and Calliphora vicina. Scientific Reports, 11(1), 15963. https://doi.org/10.1038/s41598-021-95440-6. IF = 3,9; 140 pkt;
27. Wrońska, A. K., Boguś M. I. (2020). "Heat shock proteins (HSP 90, 70, 60, and 27) in Galleria mellonella (Lepidoptera) hemolymph are affected by infection with Conidiobolus coronatus (Entomophthorales)." PLoS One 15(2): e0228556. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0228556. IF = 3,24; 100 pkt;
28. Cerkowniak M., Boguś M.I., Włóka E., Stepnowski P., Gołębiowski M. (2020). The composition of lipid profiles in different developmental stages of Dermestes ater and Dermestes maculatus and their susceptibility to the entomopathogenic fungus Conidiobolus coronatus. Phytoparasitica 48:247–260 https://doi.org/10.1007/s12600-020-00789-5 IF = 0,875; 40 pkt;
29. Kaczmarek A, Boguś M. I., Włóka E, Wrońska A. K., Krawiel A, Kazek M, et al. (2020) The interaction between cuticle free fatty acids (FFAs) of the cockroaches Blattella germanica and Blatta orientalis and hydrolases produced by the entomopathogenic fungus Conidiobolus coronatus. PLoS One 15(7): e0235785. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0235785. IF = 3,24; 100 pkt;
30. Kaczmarek A., Wrońska A.K., Kazek M. Boguś M. I. (2020). Metamorphosis-related changes in the free fatty acid profiles of Sarcophaga (Liopygia) argyrostoma (Robineau-Desvoidy, 1830). Scientific reports, 10(1): 17337. https://doi.org/10.1038/s41598-020-74475-1 IF = 3,9; 140 pkt;
31. Kazek M., Kaczmarek A., Wrońska A. K., Boguś M. I. (2020) Conidiobolus coronatus induces oxidative stress and autophagy response in Galleria mellonella larvae. PLoS One 15(2): e0228407. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0228407. IF = 3,24; 100 pkt;

 

ZESPÓŁ EKOLOGII I EWOLUCJI PASOŻYTNICTWA

Skład osobowy:
prof. dr hab. Grzegorz Karbowiak (ORCID: 0000-0003-1417-7360)
dr Kateryna Slivinska (ORCID: 0000-0002-4849-8958)

Główne obszary tematyki badań obejmują:
Kleszcze i patogeny chorób odkleszczowych w świetle zmian globalnych – klimatycznych i antropogennych.
Prowadzone są badania nad strukturą ognisk zoonotycznych chorób transmisyjnych człowieka i zwierząt, pod względem faunistycznym, ekologicznym i epidemiologicznym. Uzupełnieniem i konsekwencją powyższych działań są badania faunistyczne nad zmianami zasięgu występowania kleszczy właściwych z rodziny Ixodidae i patogenów chorób przenoszonych przez krwiopijne stawonogi – krętków z rodzaju Borrelia, riketsji Rickettsia spp, Anaplasma phagocytophilum, świdrowców z rodzaju Trypanosoma, pierwotniaków Apicomplexa z rodzajów Hepatozoon i Babesia.

Badania nad strukturą ognisk zoonotycznych chorób transmisyjnych
Analizowane są związki pomiędzy poszczególnymi komponentami układu ogniska zoonotycznego– pasożytem, żywicielem, przenosicielem oraz czynnikami środowiskowymi. Dodatkowym zadaniem są obserwacje zmian w strukturze ognisk zoonotycznych, zmian cykli sezonowych oraz w rozprzestrzenieniu patogenów i ich wektorów w aspekcie globalnych zmian klimatycznych i zmian antropogennych. Prowadzi się analizę aktualnych danych na temat ich występowania i bioróżnorodności, w porównaniu z danymi archiwalnymi, i czynnikami środowiskowymi oraz antropogenicznymi mającymi bezpośredni wpływ na biologię pasożytów i ich wektorów. Zagadnienie dotyczy zarówno zmian zachodzących w środowisku naturalnym, jak też zjawiska pojawiania się nowych ognisk chorób transmisyjnych na terenach zurbanizowanych i rekreacyjnych.
Znaczenie badań polega na otrzymaniu nowych danych i weryfikacji dotychczasowych, o zarażeniu dzikich zwierząt patogenami chorób transmisyjnych, ich przenosicielach, i określeniu dróg ich transmisji na człowieka i zwierzęta towarzyszące. Otrzymane wyniki mogą mieć znaczenie praktyczne w szacowaniu ryzyka zarażenia w odniesieniu do określonych środowisk.

Prowadzone projekty badawcze:
1. The tick Dermacentor reticulatus and Central Europe - spatiotemporal changes at the beginning of the millennium and epidemiological risks. Projekt NAWA, nr rejestracyjny: BPN/BSK/2021/1/00078/U/00001. Projekt realizowany we współpracy z Uniwersytetem Medycyny Weterynaryjnej w Koszycach, Słowacja. Koordynator polski: Grzegorz Karbowiak. Wartość projektu 24 000 PLN. Data rozpoczęcia realizacji: 2022-01-01, data zakończenia realizacji: 2022-12-31.
2. Dynamika sezonowa zakażeń kleszczy patogenami chorób transmisyjnych. Projekt NCN (PRELUDIUM BIS), nr rejestracyjny: 2020/39/O/NZ6/01833. Kierownik projektu Grzegorz Karbowiak. Wartość projektu 512 400 PLN. Data rozpoczęcia realizacji: 2022-10-01, data zakończenia realizacji: 2024-11-14.
3. Molekularne badania epidemiologiczne i analiza genetyczna patogenów wektorowych u koni na Ukrainie, w Polsce i na Słowacji . Projekt realizowany w ramach MSCA4Ukraine Scholars at Risk Europe na Maynooth University i European University Association Maria Skłodowska-Curie - Akcja na rzecz Ukrainy finansowana ze środków Unii Europejskiej, realizowana przez Fundację Aleksandra von Humboldta. Kierownik: Kateryna Slivinska. Nr rejestracyjny: ID 101101923
Wartość projektu: 664 631 PLN. Data rozpoczęcia realizacji: 2023-07-01 Data zakończenia realizacji: 2025-06-30.
4. Tick-borne pathogens of horses in Poland and Slovakia. Projekt prowadzony w ramach wymiany osobowej pomiędzy Polską Akademią Nauk a Słowacką Akademia Nauk, z Institute of Parasitology SAS w Koszycach. Koordynator polski - Grzegorz Karbowiak. Termin realizacji: 2025 – 2026.

 

Główne osiągnięcia naukowe:
• Wykazano obecność zakażenia Borrelia miyamotoi u kleszczy Dermacentor reticulatus i Ixodes ricinus zebranych na obszarze Strefy Wykluczenia w Czarnobylu na Ukrainie. Uzyskane sekwencje zostały przesłane do GenBank (MZ365312-MZ365313). Analiza filogenetyczna wykazała, że szczep zidentyfikowany w Strefie Wykluczenia w Czarnobylu należy do grupy szczepów znalezionych w Europie Wschodniej i Azji, na północ od Himalajów. Nie stwierdzono zakażenia u żadnego kleszcza I. ricinus. W tym badaniu przedstawiono pierwsze wykrycie B. miyamotoi u kleszczy D. reticulatus w Strefie Wykluczenia w Czarnobylu na Ukrainie.
• Aktualizacja danych o rozmieszczeniu kleszczy na terenie Warszawy. Wykazano, że liczebność kleszczy na terenach rekreacyjnych Warszawy uległa zmniejszeniu. W poszczególnych parkach miejskich liczebności kleszczy są zróżnicowane, i w zależności od lokalizacji liczebność populacji może maleć, ale także wzrastać. Za powód uznaje się zmianę glebowych stosunków wodnych. Zanotowane dane dotyczące wilgotności wykazują tendencję do spadku liczebności kleszczy przy wilgotności 50%, i całkowity zanik aktywności przy spadku do 40%. Spadkom wilgotności gleby towarzyszą zmiany zbiorowisk roślinnych. W parkach warszawskich o charakterze leśnym dominują zbiorowiska leśne typu Querco roboris-Pinetum, którym towarzyszą powiązane zespoły roślinne z charakterystycznymi gatunkami runa leśnego. Kleszcze występują w runie trawiasto-krzewinkowym, w których dominują trawy; na terenach, gdzie zanikają populacje kleszczy, zaobserwowano także zanikanie tych typowych traw, dominują gatunki odporne na suszę.
• We współpracy z międzynarodowym zespołem z 21 jednostek badawczych w Europie, oficjalnie potwierdzono że kleszcz łąkowy (Dermacentor reticulatus) rozszerza swój zasięg geograficzny. Zebrano próby kleszczy z 65 stanowisk w 21 krajach, od Portugalii na zachodzie po Kazachstan i południową Rosję na wschodzie. Dokonano analizy skupień 16 loci mikrosatelitarnych i połączono z danymi dotyczącymi sekwencji jądrowej (ITS2, 18S) i mitochondrialnej (12S, 16S, COI), aby opisać strukturę populacji kleszczy i odkryć wzorce geograficzne. Analizy mikrosatelitarne ujawniły trzy odrębne genetycznie populacje – północną, zachodnią i wschodnią. Wysunięto hipotezę, że populacje wschodnia i zachodnia powstały wskutek izolacji przestrzennej, natomiast północna powstała wskutek ich mieszania się, co nastąpiło wraz z końcem małej epoki lodowej w Europie.
• Badanie przeprowadzone w 2023 roku w pięciu miastach Ukrainy (Berdyczów, Lwów, Charków, Sumy, Zwenyhorodka) dostarczyło pierwszych molekularnych dowodów na obecność pasożytów Dirofilaria repens, Dirofilaria immitis oraz Acanthocheilonema reconditum u bezdomnych psów i kotów w tych regionach. Wykorzystano nowatorską, dwustopniową metodę qPCR z gatunkowo specyficznymi starterami, która wykazała wysoką czułość i swoistość, umożliwiając wykrycie DNA nawet pojedynczej mikrofilarii bez reakcji krzyżowych. Wykazano obecność co najmniej jednego gatunku filarii, w tym przypadki zakażeń mieszanych. Analiza statystyczna ujawniła wyraźnie wyższą częstość zakażeń u samców psów oraz u osobników ważących ponad 10 kg, przy czym najmłodsze psy (<3 lata) były najmniej narażone. Badanie podkreśla znaczenie podejścia One Health w monitorowaniu i ograniczaniu ryzyka zoonotycznego, łącząc zdrowie ludzi, zwierząt i środowiska w walce z chorobami pasożytniczymi.
• Oceniono prawdopodobieństwo transmisji transowarialnej riketsji przenoszonych przez kleszcze, pochodzących od nasyconych samic kleszczy Dermacentor reticulatus zebranych z koni w Rezerwacie Przyrody Jezioro Siedmiu Wysp w Polsce. W warunkach laboratoryjnych samice kleszczy były utrzymywane do momentu złożenia jaj. Zarówno pojedyncze dorosłe osobniki, jak i próbki ich jaj były testowane pod kątem obecności Rickettsia spp. i Anaplasma spp. przy użyciu metod molekularnych. Dodatkowo pobrano próbki krwi od koni (n=20) i poddano je analizie tymi samymi technikami. Rickettsia spp. wykryto u wszystkich badanych samic D. reticulatus oraz w ich jajach, co wskazuje na możliwość transmisji pionowej. Ponadto u siedmiu z dwudziestu koni wykryto obecność Rickettsia spp. Wyniki te dostarczają istotnych informacji na temat ekologii riketsji związanych z chorobami przenoszonymi przez kleszcze u koni, podkreślając rolę transmisji transowarialnej w utrzymywaniu Rickettsia spp. w naturalnych ogniskach zoonotycznych rikettsjoz. Przypadki rikettsjoz u koni są słabo udokumentowane i często niedodiagnozowane. Wysoka częstość występowania riketsji, w tym gatunków zoonotycznych, ma istotne znaczenie dla zdrowia ludzi, zwłaszcza że kontakt człowieka z końmi staje się coraz częstszy, co zwiększa ryzyko transmisji.

Najważniejsze publikacje:
1. Karbowiak G., Klich D., Werszko J., Świsłocka-Cutter M., Slivinska K., Wojciechowska M., Kloch M., Asman M., Olech M., Arthropod-borne pathogens in European bison Bison bonasus (Linnaeus, 1758). Int. J. Parasitol: Par. Wildl., 2025, 27, 101110. https://doi.org/10.1016/j.ijppaw.2025.101110.
2. Pękacz M, Slivinska K, Vyniarska A, Basałaj K, Kalinowska A, Wesołowska A, Laskowska A, Kysterna O, Klietsov A, Miterpáková M, Mihalca AD, Gawor J, Kharchenko V, Zawistowska-Deniziak A. Molecular investigation of Dirofilaria repens,
Dirofilaria immitis and Acanthocheilonema reconditum in stray dogs and cats in Ukraine. BMC Vet Res. 2025 Jul 5;21(1):438. doi: 10.1186/s12917-025-04867-w. IF-2.6, 140 pkt
3. Fiecek B., Slivinska K., Swislocka-Cutter M., Stasiak A., Werszko J., Chmielewski T., Karbowiak G. The occurrence of Borrelia miyamotoi in Dermacentor reticulatus and Ixodes ricinus ticks in the Chornobyl Exclusion Zone, Ukraine. Sci. Reports, 2024, 14 (1): 28436. https:/doi.org/10.1038/s41598-024-77295-9.
4. Karbowiak G., Stanko M., Rychlik L., Werszko J. An annotated checklist of arthropods associated with the root vole Microtus oeconomus. Biologia, 2023, 78 (11): 3085–3108. https://doi.org./10.1007/s11756-023-01433-3DOI10.1007/s11756-023-01433-3. IF-1,35, 40 pkt.
5. Bilbija B., Spitzweg C., Papoušek I., Fritz U., Földvári G., Mullett M., Ihlow F., Sprong H., Civáňová Křížová K., Anisimov N., Belova O.A., Bonnet S.I., Bychkova E., Czułowska A., Duscher G.G., Fonville M., Kahl O., Karbowiak G., Kholodilov I.S., Kiewra D., Krčmar S., Kumisbek G., Livanova N., Majláth I., Manfredi M.T., Mihalca A.D., Miró G., Moutailler S., Nebogatkin I.V., Tomanović S., Vatansever Z., Yakovich M., Zanzani S., Široký P., Dermacentor reticulatus – a tick on its way from glacial refugia to a panmictic Eurasian population. Int. J. Parasitol., 2023. 53 (2): 91-101.
6. Filip – Hutsch K., Świsłocka M., Karbowiak G., Myczka A., Demiaszkiewicz A., Werszko J. Molecular identification of Trypanosoma theileri complex in Eurasian moose Alces alces (L.) International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife, 2022, 19 (3): 317-322. https://doi.org/10.1016/j.ijppaw.2022.11.008, IF-2,773, 100 pkt.
7. Karbowiak G., Stanko M., Smahol K., Werszko J., Rychlik L. Parasitic arthropods of Soricinae shrews in North-Eastern Poland. Animals, 2023, 13 (18). https:/doi.org/10.3390/ani13182960.
8. Karbowiak G. Changes in the occurrence range of hosts cause the expansion of the ornate dog tick Dermacentor reticulatus (Fabricius, 1794) in Poland. Biologia, 2022, 77 (6): 1513-1522. https://doi.org/10.1007/s11756-021-00945-0 40, IF-1,35, 40 pkt.
9. Karbowiak G., Stanko M., Rychlik L., Werszko J. Communities of ectoparasitic arthropods associated with the root vole Microtus oeconomus in north-eastern Poland. Biologia. 2022. 77 (6):1661–1666. https://doi.org/10.1007/s11756-021-00893-9. IF-1,35, 40 pkt.
10. Karbowiak G., Stanko M., Miterpaková M., Hurníková Z., Víchová B. Ticks (Acari: Ixodidae) parasitizing red foxes (Vulpes vulpes) in Slovakia and new data about subgenus Pholeoixodes occurrence. Acta Parasitol. 2020. 65 (3): 636-643. doi:10.2478/s11686-020-00184-4. IF-1,026, 40 pkt
11. Werszko J., Szewczyk T., Steiner-Bogdaszewska Ż., Wróblewski P., Karbowiak G., Laskowski Z. Molecular detection of Megatrypanum trypanosomes in tabanid flies. Med. Vet. Entomol. 2020, 34 (1): 69-73. doi: 10.1111/mve.12409. IF-2,178, 100 pkt
12. Werszko J,. Steiner-Bogdaszewska Ż., Jeżewski W., Szewczyk T., Kuryło G., Wołkowycki M., Wróblewski P., Karbowiak G. Molecular detection of Trypanosoma spp. in Lipoptena cervi and Lipoptena fortisetosa (Diptera: Hippoboscidae) and their potential role in the transmission of pathogens. Parasitology, 2020, 147 (14): 1629–1635. IF-3,234, 100 pkt.
13. Szewczyk T., Werszko J., Slivinska K., Laskowski Z., Karbowiak G. Molecular Detection of Bartonella spp. in rodents in Chernobyl Exclusion Zone, Ukraine. Acta Parasitol., 2021, 66 (1): 222-227. doi: 10.1007/s11686-020-00276-1. IF-1,335, 40 pkt.